Influence of gut microbiota on behaviors of a honey bee

Abstract

腸内微生物は宿主の生存や繁殖，生活史に至るまで様々な影響を与えている。近年の研究で，脳腸相関を通じて腸内細菌が宿主動物の行動に影響することが報告されてきており，動物の行動の仕組みを理解するために腸内細菌が重要であることが知られつつある。腸内細菌が宿主の行動に及ぼす影響を詳細に研究するために，腸内細菌叢を人為的に操作する手法が有用である。社会性昆虫ミツバチは少数の種類の細菌で構成されたシンプルな腸内細菌叢を保有しており，特定の種類の腸内細菌を保有するミツバチを作出することができるため，各種腸内細菌が宿主に及ぼす影響を詳細に研究することができる。近年の研究によりミツバチの種々の行動に腸内細菌が影響することが報告された。その一方で，筆者らは，ミツバチの一部の行動には腸内細菌が影響しない場合があることを報告してきた。ミツバチの行動は生理状態や環境条件に影響されることを考慮すると，腸内細菌がどのようにミツバチに影響を与えるかを詳細に解明するには，生理状態や飼育条件の異なるミツバチを用いて研究することが重要であると考えられる。

Translated Abstract

Gut microbes contribute to a host animal in many aspects like survival, reproduction, and life cycle. Recent studies have also reported influences of gut microbiota on behaviors of a host animal. In order to study effects of gut bacteria on animal behaviors in detail, artificial manipulation of gut microbiota is useful. The honey bee provides a useful system to study effects of each gut bacterium on a host, as a honey bee has relatively simple gut microbiota consisted of the small number of bacterial phylotypes. Moreover, the method to prepare honey bees harboring specific gut bacteria has been established. Recent investigations reported that a gut bacterial community modulates behaviors of a honey bee. On the other hand, several studies including ours showed gut bacteria do not always modulate a behavior of a honey bee. As behaviors of a honey bee is influenced by physiological and environmental conditions of the bee, it is important to investigate honey bees with different physiologies and rearing conditions in order to reveal the detail of influence of gut bacteria on behaviors of a honey bee.

References

• 1)   Anderson  K. E.,  Carroll  M. J.,  Sheehan  T.,  Lanan  M. C.,  Mott  B. M.,  Maes  P.,  Corby-Harris  V.: Mol. Ecol., 23, 5904-5917 (2014)
• 2)   Anderson  K. E.,  Ricigliano  V. A.,  Mott  B. M.,  Copeland  D. C.,  Floyd  A. S.,  Maes  P.: Microbiome, 6, 108 (2018)
• 3)   Baud  G. L. C.,  Prasad  A.,  Ellegaard  K. M.,  Engel  P.: Genome Biol., 24, 283 (2023)
• 4)   Blum  J. E.,  Fischer  C. N.,  Miles  J.,  Handelsman  J.: mBio, 4, e00860-13 (2013)
• 5)   Broderick   N. A.,  Buchon N.,  Lemaitre  B.: mBio, 5, e01117-14 (2014)
• 6)   Cabirol  A.,  Schafer  J.,  Neuschwander  N.,  Kesner  L.,  Liberti  J.,  Engel  P.: bioRxiv, 1-18 (2023)
• 7)   Douglas  A. E.: Lab. Anim. (NY), 47, 157-164 (2018)
• 8)   Değirmenci  L.,  Thamm  M.,  Scheiner  R.: J. Insect Physiol., 106, 65-70 (2018)
• 9)   Desbonnet  L.,  Clarke  G.,  Shanahan  F.,  Dinan  T. G.,  Cryan  J. F.: Mol. Psychiatry, 19, 146-148 (2014)
• 10)  Ellegaard K. M., Suenami S., Miyazaki R., Engel P.: Curr. Biol., 30, 2520-2531.e7 (2020)
• 11)   Engel  P.,  James   R. R.,  Koga R.,  Kwong  W. K.,  McFrederick  Q. S.,  Moran  N. A.: J. Apic. Res., 52, 1-24 (2013)
• 12)   Engel  P.,  Kwong  W. K.,  Moran  N. A.: Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 63, 3646-3651 (2013)
• 13)   Engel  P.,  Martinson  V. G.,  Moran  N. A.: Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 109, 11002-11007 (2012)
• 14)   Erkosar  B.,  Leulier  F.: FEBS Lett., 588, 4250-4257 (2014)
• 15)   Flynn  P. J.,  D’Amelio  C. L.,  Sanders  J. G.,  Russell  J. A.,  Moreau  C. S.: Appl. Environ. Microbiol., 87, e02803-20 (2021)
• 16)   Inagaki  T.,  Igai  K.,  Takahashi  K.,  Hongoh  Y.: R. Soc. Open Sci., 11, 231527 (2024)
• 17)   Jia  Y.,  Jin  S.,  Hu  K.,  Geng  L.,  Han  C.,  Kang  R.,  Pang  Y.,  Ling  E.,  Tan  E. K.,  Pan  Y.,  Liu  W.: Nat. Commun. 12, 2698 (2021)
• 18)   Kao  A. B.,  Couzin  I. D.: Phil. Trans. R. Soc. B, 374, 20180378 (2019)
• 19)   Kapheim  K. M.,  Rao  V. D.,  Yeoman  C. J.,  Wilson  B. A.,  White  B. A.,  Goldenfeld  N.,  Robinson  G. E.: PLoS One, 10, e0123911 (2015)
• 20)   Kešnerová  L.,  Emery  O.,  Troilo  M.,  Liberti  J.,  Erkosar  B.,  Engel  P.: ISME J., 14, 801-814 (2020)
• 21)   Kwong  W. K.,  Medina  L. A.,  Koch  H.,  Sing  K.-W.,  Soh  E. J. Y.,  Ascher  J. S.,  Jaffé  R.,  Moran  N. A.: Sci. Adv., 3, e1600513 (2017)
• 22)  Kwong W. K., Moran N. A.: Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 63, 2008-2018 (2013)
• 23)   Kwong  W. K.,  Moran  N. A.: Nat. Rev. Microbiol., 14, 374-384 (2016)
• 24)   Lagkouvardos  I.,  Pukall  R.,  Abt  B.,  Foesel  B. U.,  Meier-Kolthoff  J. P.,  Kumar  N.,  Bresciani  A.,  Martínez  I.,  Just  S.,  Ziegler  C.,  Brugiroux  S.,  Garzetti  D.,  Wenning  M.,  Bui  T. P.,  Wang  J.,  Hugenholtz  F.,  Plugge  C. M.,  Peterson  D. A.,  Hornef  M. W.,  Baines  J. F.,  Smidt  H.,  Walter  J.,  Kristiansen  K.,  Nielsen  H. B.,  Haller  D.,  Overmann  J.,  Stecher  B.,  Clavel  T.: Nat. Microbiol., 1, 16131 (2016)
• 25)   Lang  H.,  Duan  H.,  Wang  J.,  Zhang  W.,  Guo  J.,  Zhang  X.,  Hu  X.,  Zheng  H.: Microbiol. Spectr., 10, e01896-21 (2022)
• 26)   Liberti  J.,  Kay  T.,  Quinn  A.,  Kesner  L.,  Frank  E. T.,  Cabirol  A.,  Richardson  T. O.,  Engel  P.,  Keller  L.: Nat. Ecol. Evol., 6, 1471-1479 (2022)
• 27)   Martinson  V. G.,  Moy  J.,  Moran  N. A.: Appl. Environ. Microbiol., 78, 2830-2840 (2012)
• 28)   Mayack  C.,  Phalen  N.,  Carmichael  K.,  White  H. K.,  Hirche  F.,  Wang  Y.,  Stangl  G. I.,  Amdam  G. V.: J. Comp. Physiol. A, 205, 609-617 (2019)
• 29)   Mengoni  Goñalons  C.,  Farina W. M.: PLoS One, 10, e0140814 (2015)
• 30)   Michaud  C.,  Hervé  V.,  Dupont  S.,  Dubreuil  G.,  Bézier  A. M.,  Meunier  J.,  Brune  A.,  Dedeine  F.: Mol. Ecol., 29, 308-324 (2020)
• 31)   Page  R. E. Jr.,  Erber  J.,  Fondrk  M. K.; J. Comp. Physiol. A, 182, 489-500 (1998)
• 32)   Pankiw  T.,  Page  R. E. Jr.: J. Comp. Physiol. A, 189, 675-684 (2003)
• 33)   Powell  J. E.,  Martinson  V. G.,  Urban-Mead  K.,  Moran  N. A.: Appl. Environ. Microbiol., 80, 7378-7387 (2014).
• 34)   Powell  J. E.,  Lau  P.,  Rangel  J.,  Arnott  R.,  De  Jong  T.,  Moran N. A.: PLoS One, 18, e0286070 (2023)
• 35)   Raymann  K.,  Shaffer  Z.,  Moran  N. A.: PLoS Biol., 15, e2001861 (2017)
• 36)   Robinson  G. E.,  Page  R. E. Jr.,  Strambi  C.,  Strambi  A.: Science, 246, 109-112 (1989)
• 37)   Scheiner,  R.,  Abramson , C. I.,  Brodschneider,  R.,  Crailsheim,  K.,  Farina , W. M.,  Fuchs,  S.,  Grünewald  B.,  Hahshold  S.,  Karrer  M.,  Koeniger  G.,  Koeniger  N.,  Menzel  R.,  Mujagic  S.,  Radspieler  G.,  Schmickl  T.,  Schneider  C.,  Siegel  A. J.,  Szopek  M.,  Thenius,  R.: J. Apic. Res., 52, 1-58 (2013)
• 38)   Scheiner  R.,  Barnert  M.,  Erber  J.: Apidologie, 34, 67-72 (2003)
• 39)   Scheiner  R.,  Page  R. E.,  Erber  J.: Apidologie 35, 133-142 (2004)
• 40)   Schretter  C. E.,  Vielmetter  J.,  Bartos  I.,  Marka  Z.,  Marka  S.,  Argade  S.,  Mazmanian  S. K.: Nature, 563, 402-406 (2018)
• 41)   Schulz  D.,  Huang  Z.-Y.,  Robinson  G.: Behav. Ecol. Sociobiol., 42, 295-303 (1998)
• 42)   Schulz  D. J.,  Vermiglio  M. J.,  Huang  Z. Y.,  Robinson  G. E.: Insectes soc., 49, 50-55 (2002)
• 43)   Sherwin  E.,  Bordenstein  S. R.,  Quinn  J. L.,  Dinan  T. G.,  Cryan  J. F.: Science, 366, eaar2016 (2019)
• 44)   Shimoji  H.,  Itoh  H.,  Matsuura  Y.,  Yamashita  R.,  Hori  T.,  Hojo  M. K.,  Kikuchi  Y.: ISME Commun., 1, 60 (2021)
• 45)   Sommer  F.,  Bäckhed  F.: Nat. Rev. Microbiol., 11, 227-238 (2013)
• 46)   Suenami  S.,  Koto  A.,  Miyazaki  R.: Insects, 14, 444 (2023)
• 47)  末次 翔太, 宮崎 亮：生物の科学　遺伝, 77, 444-451 (2023)
• 48)   Suenami  S.,  Sato  M.,  Miyazaki  R.: Microbes Environ., 39, ME23081 (2024)
• 49)   Winston  M. L.; The Biology of the Honey Bee, Harvard University Press (1991)
• 50)   Wong  A.  C-N.,  Chaston J. M.,  Douglas  A. E.: ISME J., 7, 1922-1932 (2013)
• 51)   Wong  C. N. A.,  Ng  P.,  Douglas  A. E.: Environ. Microbiol., 13, 1889-1900 (2011)
• 52)   Wright  G. A.,  Lillvis  J. L.,  Bray  H. J.,  Mustard  J. A.: PLoS One, 7, e32677 (2012)
• 53)   Zhang  Z.,  Mu  X.,  Cao  Q.,  Shi  Y.,  Hu  X.,  Zheng  H.: Nat. Commun., 13, 2037 (2022)
• 54)   Zhang  Z.,  Mu  X.,  Shi  Y.,  Zheng  H.: Microbiol. Spectr., 10, e02438-21 (2022)
• 55)   Zheng  H.,  Nishida  A.,  Kwong  W. K.,  Koch  H.,  Engel  P.,  Steele  M. I.,  Moran  N. A.: mBio, 7, e01326-16 (2016)
• 56)   Zheng  H.,  Perreau  J.,  Powell  J. E.,  Han  B.,  Zhang  Z.,  Kwong  W. K.,  Tringe  S. G.,  Moran  N. A.: Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 116, 25909-25916 (2019)
• 57)   Zheng  H.,  Powell  J. E.,  Steele  M. I.,  Dietrich  C.,  Moran  N. A.: Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 114, 4775-4780 (2017)