側方リンパ節転移を伴った9 mm大の直腸neuroendocrine tumor G1の1例

小畠 誉也; 落合 亮二; 小林 成行; 御厨 美洋; 羽藤 慎二; 大田 耕司; 野崎 功雄; 棚田 稔; 高畑 浩之; 栗田 啓

doi:10.5833/jjgs.2017.0010

Abstract

症例は62歳の男性で，便潜血反応陽性にて近医を受診し，下部内視鏡検査にて直腸粘膜下腫瘍を指摘された．神経内分泌腫瘍（neuroendocrine tumor；以下，NETと略記）G1と診断され，当院へESD目的に紹介となった．下部内視鏡・超音波内視鏡検査にて肛門縁から4 cmに内部に高エコースポットを伴う5 mm大の粘膜下腫瘍と，CT・MRIにて左側方リンパ節の腫大を認めた．側方リンパ節転移を伴う直腸NETと診断し，括約筋間直腸切除術・両側側方郭清を施行した．病理組織学的検査で9 mm大の直腸NET G1，v（−），ly（+），左側方リンパ節転移を3個認めた．術後補助療法は施行せず19か月を経過し，無再発生存中である．直腸NETのリンパ節転移は直腸間膜内の報告がほとんどで，側方リンパ節転移は非常にまれであるが留意すべきと思われた．本邦の側方リンパ節転移報告例をまとめて考察・報告する．

はじめに

消化管カルチノイドは，本邦では大腸癌取扱い規約（第8版）において，内分泌細胞腫瘍の亜分類にカルチノイド腫瘍の名称として残り，WHO分類（2010）での神経内分泌腫瘍（neuroendocrine tumor；以下，NETと略記）G1・G2に該当すると明記されている¹⁾．WHO分類ではカルチノイドの名称はすでに削除されており，本邦の癌取扱い規約（第8版）と用語の解離があるため，本報告ではそれを踏まえ，カルチノイドをNETの名称を使用して報告する．

消化管NETは一般的に低悪性度で発育も緩慢な腫瘍と考えられていた^2)～4)．しかし，現在では転移の頻度は決して少なくはなく，小さな腫瘍でもリンパ節転移などを来すことが知られている⁵⁾．今回，我々は側方リンパ節転移を伴った腫瘍径9 mmの直腸NETのまれな1例を経験したので，本邦の側方リンパ節転移を伴った直腸NETの報告例をまとめ報告する．

症例

症例：62歳，男性

主訴：便潜血反応陽性

家族歴：特記すべき事項なし．

現病歴：人間ドックで便潜血反応陽性を指摘され近医を受診した．下部内視鏡検査にて約6 mm大の粘膜下腫瘍を認め，生検の結果，直腸NET G1（シナプトフィジン（+），MIB-1標識率0.2%）と診断され，当院にESD目的に紹介となった．直腸指診にて肛門縁から4 cmの直腸左壁に可動良好な硬い腫瘤を触知した．鼠径リンパ節腫大は認めなかった．

血液検査所見：血液・生化学検査では異常所見を認めなかった．腫瘍マーカーは未測定であった．

下部消化管内視鏡検査所見：肛門縁から4 cmの下部直腸左壁に5 mm大の硬く，中心陥凹のない粘膜下腫瘍を認めた．超音波内視鏡検査では，第2層から第3層に，内部に高エコースポットを伴った低エコーの充実性腫瘤を認めた（Fig. 1）．

Fig. 1

a: Colonoscopy shows 5-mm submucosal tumor at the site 4 cm from the anal verge (arrow). b: Endoscopic US (EUS) shows some hyperechoic spots (arrows) in the hypoechoic tumor, which is within the submucosal layer.

造影CT所見：下部直腸に9 mm大の動脈相で造影良好な内部に石灰化を伴う充実性腫瘤と，左側方領域（大腸癌取扱い規約（第8版）の263D lt）に，同様に造影良好な3個の腫大したリンパ節（それぞれ20×14 mm，10×6 mm，8×7 mm大）を認めた．腫大したリンパ節の一つには内部に石灰化を認めた．直腸間膜内のリンパ節腫大はなかった（Fig. 2）．

Fig. 2

a, b: Abdominal CT shows some swollen lateral lymph nodes in the left internal iliac region (arrows). b: One of them has some calcifications in the lymph node (black arrow).

骨盤部造影MRI所見：腫大したリンパ節はT1・T2強調画像とも筋と比較して軽度高信号を示した．

以上より，左側方リンパ節転移を伴う直腸NETと診断し，括約筋間直腸切除術，両側側方郭清および一時的人工肛門造設を予定した．

手術所見：開腹すると肝S7表面に2 cm大の結節を認め，肝転移を危惧して肝部分切除を施行した．迅速組織病理検査の結果，中心に石灰化を伴う線維性結合組織で腫瘍性成分は認めず，根治手術が可能と判断した．腫瘍肛門側で直腸を一度切離したものの肛門側断端距離は10 mm弱で不十分と考え，歯状線より5 mmほど口側で直腸を切離する括約筋間直腸切除術に変更し，肛門側断端を十分に確保した．両側側方郭清（左骨盤神経叢は合併切除）を施行し，回腸にて一時的人工肛門を造設した．手術時間は肝部分切除術を含め8時間50分で，出血量は2,085 g，輸血は行わなかった．

切除標本肉眼所見：直腸に9 mm大の硬い粘膜下腫瘍を認め，術前に転移を疑った左側方リンパ節は弾性硬であった（Fig. 3）．

Fig. 3

Resected specimen which included the additionally removed rectum to obtain an adequate margin from the tumor. The tumor size was 9 mm.

病理組織学的検査所見：粘膜固有層から粘膜下層にかけて類円形核を持った均一な細胞が，索状または管腔状・小胞巣状構造を形成して増生する大きさ9 mm大の直腸腫瘍を認めた．増生細胞の免疫染色検査では，クロモグラニンA（一部で +），シナプトフィジン（+），CD56（+）で，核分裂数は1/10 HPF未満，MIB-1標識率1～2%であった（Fig. 3）．以上より，UICC/AJCC（第7版）分類での，NET G1，pT1a，pN1，M0，pStage IIIB，癌取扱い規約（第8版）での直腸カルチノイド，Rb，T1b（SM：5,000 μm），int，INFb，ly0，v1，pN3（3/21，263D lt：3/12），EX（−），PN0，cM0，pStage IIIbと診断した．原発巣内部には，一部に強い線維化を認め，石灰化はなかった．また，転移リンパ節転移巣のMIB-1標識率もまた原発巣と同様1～2%であった（Fig. 4）．

Fig. 4

Histopathological findings of the resected specimen. a, b: The tumor was composed of columnar cells with oval-shaped nuclei arranged in an alveolar structure (HE staining, a: ×12.5, b: ×400), c: Some venous invasions were revealed (VB-HE staining, ×200), d–f: The expressions of CD56 and synaptophysin were high, whereas, that of Ki-67 were low at the primary lesion (labelling index=1–2%) (d: CD56, e: synaptophysin, f: Ki-67, immunohistochemical staining, ×200), g: The dissected lateral lymph nodes were metastasized, containing no calcifications but some strong fibrous changes (arrow) (HE staining, ×40), h: At the metastatic lymph nodes, the expressions of Ki-67 were as low as the primary lesion (labelling index=1–2%) (f: Ki-67, immunohistochemical staining, ×200).

術後経過：縫合不全や排尿障害など術後合併症なく，第21病日に退院となった．術後6か月で一時的人工肛門を閉鎖し，現在，初回手術から19か月を経過して無再発生存中である．

考察

消化管カルチノイドは，1888年，Lubarsch²⁾によって消化管の癌に類似した良性腫瘍として報告され，1907年Oberndorfer⁶⁾により細胞異型度が低く，発育緩徐で転移の少ない予後良好の腫瘍群としてカルチノイド腫瘍と命名された．1949年，Pearsonら⁷⁾が転移を来すものが42例中16例（38%）あると報告し，悪性腫瘍として認識されるようになった⁴⁾．2000年，WHO分類ではカルチノイドという名称は削除され，高分化なendocrine tumourとして記載された⁸⁾．2010年，WHO分類はさらに改訂⁹⁾され，内分泌系の性質を有する膵・消化管腫瘍をneuroendocrine neoplasiaと総称し，高分化型のNETと低分化型のneuroendocrine carcinoma（NEC）に大別し，前者は核分裂像数とKi-67指数によりNET G1，NET G2に分類された．

本邦における直腸NETの割合は，消化器NETの55.7%，大腸NETの79.4%と高頻度である¹⁰⁾¹¹⁾．好発部位は下部直腸で，80%が歯状線から10 cm以内に発生し，深達度smまでのものが直腸NETの90.0～94.6%で，10 mm未満が67.4%を占めている^11)～13)．

リンパ節転移について，Konishiら¹⁴⁾は腫瘍径が大きいほど有意に増加し，千野ら¹⁵⁾は6～10 mmでも8%に及ぶと報告した．Shieldsら³⁾は腫瘍径が1～10 mmと小さくても8%のリンパ節転移が認められ，11～20 mmになると31%に転移率が上昇すると報告した．また，固武ら¹⁶⁾は直腸NETの転移率はsm 5.3%，mp 53%，a 85%と深達度に相関して増加するとし，池田ら¹¹⁾は，大腸NET 804症例の全国アンケート調査により，リンパ節転移の危険因子は，占居部位が下部直腸，腫瘍径が10 mm以上，リンパ管侵襲陽性，静脈侵襲陽性としている．自験例は，腫瘍径が9 mmと小さいものの，占居部位が下部直腸・静脈侵襲陽性の点でリンパ節転移の危険因子を含んでいた．

NETの治療方針について2013年に膵・消化管神経内分泌腫瘍（NET）ガイドラインが作成され，2015年にver 1.1に改訂された．それによると①腫瘍径1 cm以下，深達度がsmまでにとどまり，中心陥凹・陥凹形成を認めない腫瘍は転移率が低く，EUSやCTなどの画像診断でリンパ節転移，遠隔転移の所見を認めない場合，内視鏡的一括切除を先行させることが一般的で，切除標本の病理組織学的診断で脈管侵襲，多数の核分裂像，Ki-67指数高値などを認める場合は，転移のリスクが高く，追加治療の検討を行う．②腫瘍径が2 cmを超える場合，56～76%がリンパ節転移陽性であることから，リンパ節郭清を伴う根治術の適応である．③腫瘍径が1～2 cmの場合，リンパ節転移頻度が18.5～30.4%と高頻度であることから原則としてリンパ節郭清を伴う根治術の適応となる．リンパ節郭清を伴う根治術とは進行直腸癌に準じた，直腸間膜・結腸間膜のリンパ節郭清を伴う直腸切除（断）術を指す（グレードB）と記載されている¹⁷⁾．しかしながら，同ガイドラインに側方リンパ節郭清についての記載はなく，clinical questionにも挙げられていない．

斉藤ら¹²⁾のアンケート結果報告から，大腸NET 648症例中，リンパ節転移率は4.9%（32例）であったが，うち腸管傍リンパ節を越えるリンパ節転移率は0.6%（4例）と腸管傍リンパ節がほとんどで，やはり側方リンパ節転移はまれと思われる．

直腸NETの側方リンパ節転移・再発症例について，2009年に山口ら¹⁸⁾は，本邦報告4例を，また2014年に三宅ら¹⁹⁾も本邦報告7例をまとめている．前者は側方リンパ節転移・再発は4例中4例とも単発で，3例が同時性としている．後者は，7例のうち6例は同時性側方リンパ節転移で，残りの1例は予防的両側側方リンパ節郭清後の263リンパ節再発例であったと報告した．

今回，我々が医学中央雑誌で1977年～2016年11月の期間で，「NET/カルチノイド」，「転移/再発」，「会議録除く」をキーワードに検索したところ，側方リンパ節転移・再発の報告は自験例を含めて12例であった（Table 1）^18)～28)．同時性は 7例（58%）・異時性は 5例（42%）で，側方リンパ節転移が単発性は5例（42%）であり，これまでの報告のように多くが単発で同時性とはいえなかった．腫瘍部位は明確に記載された全ての症例で下部直腸に主座を置き，腫瘍径は中央値12 mm（7～35 mm）で，10 mm以下の症例は5例（42%）に認めた．深達度はsm 8例（67%），mp 4例（33%）で，脈管侵襲は静脈またはリンパ管の侵襲陽性は9例（75%），いずれも陰性は3例（25%）であった．腫瘍径が10 mm以下かつ深達度smかつ脈管侵襲陰性の症例も2例（17%）に認めた．この2例のうち1例は同時性転移で，残りの1例は23年後の転移であった（Table 1）^18)～28)．症例が少ないため，今後の集積が必要ではあるが，腫瘍の大きさや深達度の割に側方リンパ節に転移する潜在能力があると思われた．

Table 1 Reported cases of lateral lymph node metastases of rectal NET in Japan (1983–2016)

No.	Author	Year	Age	Sex	Primary location	Tumor size (mm)	Depth	Vessel invasion	Op. for primary NET	Met. MRLN at the primary op.	Met. LLN at the primary op.	LLN recurrence after primary op. (period)	No. of met. LLN	Op. for met. LLN	Local recurrence after the met. LLN op.	DM (period)	Recurrence after the met. LLN op.	Survival from the primary op.	Survival
1	Momiyama²⁰⁾	2004	54	F	Rb	32	mp	ly2, v2	LAR	N2	none	263 lt, 273 lt (72m)	5	Lt. LLND (unclear)	present	Liver (72m)	Liver, Brest, Rt. LLN	84m	alive (s/o bad)
2	Ichinokawa²¹⁾	2005	57	F	Rb	35	mp	ly1, v1	APR	none	none	263rt (30m)	1	Lymphadenectomy	none	none	none	44m	alive
3	Tokoro²²⁾	2006	53	F	Rb	20	mp	ly1, v0	LAR	251	263 lt	none	2	Bil. LLND	none	Liver (sync.)	Liver	50m	alive
4	Yamada²³⁾	2007	79	F	Rb	8	mp	ly0, v0	TE	none	283 lt	none	1	Lymphadenectomy	none	none	none	30m	alive
5	Yamaguchi¹⁸⁾	2009	44	M	RbP	16	sm	ly1, v0	ISR	none	263 rt	none	1	Rt. LLND	none	none	none	39m	alive
6	Oi²⁴⁾	2010	46	M	Rb	12	sm	ly0, v0	VLAR	none	263 rt	none	2	Bil. LLND	none	none	none	48m	alive
7	Ohno²⁵⁾	2013	53	F	Rb	8	sm	ly2, n1	LAP VLAR	251	283 lt	none	1	Lt. LLND	none	none	none	3m	alive
8	Shindo²⁶⁾	2013	65	M	R	10	sm	ly2, v1	LAP LAR	N1	none	283 rt (60m)	1	LLND	none	Liver (60m)	none	70m	alive
9	Miyake¹⁹⁾	2014	44	M	Rb	12	sm	ly1, v1	ISR	251	263 lt	none	2	Lt. LLND	none	none	none	19m	alive
10	Nakamoto²⁷⁾	2014	70	M	R	20	sm	ly0, v1	LAP VLAR	251	none	283 rt, 283 lt (50m)	2	Bil. LLND	none	Liver (25m, 38m, 57m)	Liver	82m	alive
11	Umeda²⁸⁾	2016	66	M	Rb	7	sm	ly0, v0	TE	none	none	263 lt (276m)	1	Lymphadenectomy	none	none	none	288m	alive
12	Our case		62	M	Rb	9	sm	ly0, v1	ISR	none	263 rt	none	3	Bil. LLND	none	none	none	19m	alive

LAP: laparoscopic, LAR: low anterior resection, VLAR: very low anterior resection, TE: transanal excison, rt: right, lt: left, bil.: bilateral, LLN: lateral lymphnode, DM: distant metastasis, LLND: lateral lymphnode dissection, MRLN: mesorectal lymphnodes, met.: metastatic, sync.: synchronous, MCT: microwave therapy, No.: number, m: month, s/o: suspectlly

そのほかに悪性度（転移）の指標について，小林ら²⁹⁾は直腸NETの68例中2例（2.9%）に石灰化を認め，いずれの症例も転移を認めたと報告している．三宅ら¹⁹⁾も原発巣の石灰化が悪性度（転移）の指標となる可能性を示唆している．また，阿部ら³⁰⁾は低エコー領域内の点状の高エコーは線維化と関連し，転移の高リスク因子としているところも興味深い．我々が検索した側方リンパ節転移の報告例を後方視的に検討しても原発巣の超音波内視鏡所見で明らかに石灰化もしくは低エコー領域に点状の高エコーを伴うものが自験例を含め4例あり，それらが石灰化か線維化かは不明であるが，超音波内視鏡検査所見と転移が関連する可能性が高いことを支持している可能性がある．本症例では，病理組織学的に検索したところ，内部に強い線維化を認めたが石灰化はなかったため，術前の超音波内視鏡検査にて観察された高エコーは線維化を示していたと思われる．今後も症例報告や実施臨床においては，この点を念頭に置き，症例を集めて検討すべき課題である．

側方リンパ節郭清については，自験例を含めR0手術が可能と思われた症例には積極的に行われていた．骨盤リンパ節再発は2例のみで，1例は予防的側方郭清後の再発で，リンパ節摘出術により局所コントロールが得られていた．残る1例の骨盤リンパ節の治療的切除後の局所再発部位は対側への側方リンパ節領域で，さらに多発肝転移・乳房転移も来した症例であった．その後も骨盤内リンパ節再発を来したとされるが詳細は不明である．遠隔転移については，同時性または異時性に4例（33%）に認め，全て多発肝転移を伴っていた．肝切除のみで無再発を得られているのは1例のみで，2例はマイクロ波凝固療法やラジオ波凝固療法を施行し，残りの1例は緩和的な化学療法を選択していた（Table 1）^18)～28)．

斉藤ら¹²⁾は直腸カルチノイドのリンパ節転移例ならびに遠隔転移例の予後検討で，リンパ節転移陽性のみの症例では原病死が0%なのに対し，リンパ節転移かつ遠隔転移の症例では原病死が61.1%，遠隔転移のみの症例でも66.7%と報告している．遠隔転移のないリンパ節転移陽性例では原病死が少なく，自験例を含めた12例の側方郭清による局所コントロールは非常に良好であることから，術前に側方リンパ節転移を疑われた症例に対する治療的側方リンパ節郭清は有効であり，予後は肝転移をはじめとした遠隔転移の有無に左右されると思われた．

下部直腸NETに対して外科的切除術を行う際は，術後のQOLを損なわないような肛門温存を目指した術式選択をすべきであり³¹⁾，自験例を含め側方リンパ節転移の12例全てにおいても肛門温存しえていた（Table 1）^18)～28)．術前および長期フォローにおいても側方リンパ節転移が存在することにも留意し，もし転移が疑われた場合，R0手術が可能であれば積極的に治療的側方郭清をすべきと思われた．一方で予防的側方リンパ節郭清の意義については不明であり，今後の症例の集積が必要と思われた．

利益相反：なし

文献

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